Впервые в истории в этой фортификационной постройке расположена дикастерия Святого Престола.
Башня св. Иоанна была построена в 848 году, во время понтификата Льва IV, как часть комплекса оборонительных построек и стен, которыми в то время была обнесена территория ватиканского холма на случай защиты от внешних захватчиков.
Интересно, что Институт религиозных дел, известный как Ватиканский банк, размещается также в фортификационной постройке того самого периода - в башне Николая V, в восточной части Ватикана.